View/Open - Giresun Üniversitesi

Biyoloji Bilimleri Araştırma Dergisi 2 (1): 7-12, 2009
ISSN:1308-3961, www.nobel.gen.tr
Kızılağaç Yaprak Böceği, Agelastica alni (L.) (Coleoptera:Chrysomelidae) Larvalarının Azot
Kullanımına Bazı Kimyasal Faktörlerin Etkisi
Beran FİRİDİN, Fikret USTAOĞLU, Aslı HASANOĞLU İNCE, Hüseyin YILMAZ, İkbal Agah İNCE
Giresun Üniversitesi, Fen – Edebiyat Fakültesi, Biyoloji Bölümü, 28049 – GİRESUN
Sorumlu Yazar
e-posta: [email protected]
Geliş Tarihi : 10 Ocak 2008
Kabul Tarihi : 05 Nisan 2008
Özet
Bu çalışmada, oligofaj herbivor bir böcek olan Agelastica alni L. larvalarının azot kullanımı, beslendiği bazı bitkilerin yaprak kimyasal içeriği (su, azot,
ham lif ve fenolik madde miktarı) bakımından araştırılmıştır. A. alni larvaları 52 gün süren beslenme deneyiyle incelenmiştir. 2006 yılının 18 Haziran- 9
Ağustos tarihleri arasında her gün toplanan bitki örneklerinin su, azot, ham lif ve fenolik madde miktarı yapılan ölçümlerle belirlenmiştir. Larvanın aktif
beslenme deneyleri Haziran-Ağustos aylarında gerçekleştirilmiştir. Kimyasal analiz sonuçlaına göre bitki yapraklarının azot, su, ham lif, proantosiyanidin,
gallotanen ve toplam fenolik miktarında önemli varyasyonlar olduğu gözlenmiştir. Toplam fenolik miktarının larvanın beslenmediği Mayıs ayında en yüksek
değerde olduğu, yine aktif beslenmenin olmadığı Eylül ayında ise en düşük değerde olduğu tespit edilmiştir. Azot miktarının ise; beslenme döneminde
ortalama %3.63 olduğu belirlenmiştir. Sonuç olarak, larvaların azot kullanımının yaprak sekonder madde içeriğinden etkilenmediği ancak azot ve ham lif
miktarından olumsuz, su miktarından ise olumlu etkilendiği tespit edilmiştir.
Anahtar Kelimeler: Agelastica alni, azot, su, ham lif, toplam fenolik
The Effect of Some Chemical Factors on The Nitrogen Utilization of the Alder Leaf Beetle,
Agelastica alni (L.) (Coleoptera:Chrysomelidae)
Abstract
In this study, the nitrogen utilization of Agelastica alni larvae, an oligophagous insect herbivore, was investigated in respect to the leaf chemical contents
of the some food plants such as water, nitrogen, crude fiber, phenolic compounds. The feeding experiment was carried out with A. alni larvae in a 52- day
experiment. The water, nitrogen crude fiber and total phenolics contents of the plant samples were collected daily between June 18th and August 9th in
2006 were measured accordingly. The larvae feeding experiments were carried out in June - August. Chemical analyses indicated that there were significant
variations in the nitrogen, water, crude fiber, proanthocyanidin, gallotannin and total phenolic contents of the plant samples collected. The highest total
phenolics contents were obtained in the plant samples contents collected in May; but the lowest contents were obtained in the samples collected in July.
However, no feeding experiments were carried out in both months. The nitrogen contents of the plant samples were avaraged around 3.63 % during the larval
feeding experiments. Consequently, it was found that N utilization of the larvae was negatively affected from nitrogen and crude fiber and positively affected
from water, but not affected from secondary metabolites content of the leaves.
Keywords: Agelastica alni, nitrogen, water, crude fiber, total phenolic
GİRİŞ
Hayvanlar için bir besinin değeri, besindeki besinsel olmayan
(sekonder maddeler vb.) maddelerin miktarına, besin içerisindeki besin öğelerinin miktarına ve yaşam evresine bağlı olarak değişir [1]. Herbivorların yedikleri besinin kalitesi, vitamin ya da sterol
miktarına, aminoasit dengesine, toplam azot miktarına ve su miktarına göre değişir. Sekonder metabolitler, bitkilerin herbivorlara karşı
geliştirdikleri savunma mekanizmalarından birisidir. Bunun dışında
yalnızca caydırıcı rolleri değil cezbedici özellikleri de herbivorların
konak bitkilerini seçmelerinde ve beslenmelerinde önemlidir. Bu gibi
bileşikler ya beslenmeyi uyarır ya da inhibe eder [2]. Toksik sekonder metabolitler de herbivorların ömrünü etkileyerek toplam tüketime
yada tüketim miktarına tesir eder [3]. Monofaj türler, generalistlerle
karşılaştırılırsa hem bazı avantajlara hem de dezavantajlara sahiptirler. Tür seviyesinde monofaj olan herbivorların populasyon dinamiği,
yalnız bir konak bitki türünü kullandıkları için besin elde etmesindeki değişmelere karşı nispeten duyarlıdır [4]. Buna karşılık, farklı
taksonomik gruplardan bitkilerle beslenen, herbivor türler sadece
bir tek familyaya ait bitkilerle beslenen hayvanlara göre daha çeşitli savunma maddeleriyle karşılaşırlar.Azotun böceklerde büyümeyi
sınırlayıcı en önemli besin elemanı olduğu ileri sürülmüştür [3]. Bu
görüşe göre, böcek türlerinin önemli bir kısmında, populasyon yoğunluğunun, besinlerin elde edilebilir azot içeriğiyle sınırlandırıldığı
ileri sürülmektedir. Bununla birlikte, bitkilerin yaprak azotu, mevsimsel ya da ontogenik gelişmelerle [5,6] toprak besinleri gibi çevresel
şartlar [7,8] ve de herbivor faaliyetleriyle [9,10] değişmektedir. Eski
çalışmalar genellikle, herbivor böceklerin üreme, gelişme, yaşama ve
konak kullanım biçimleri üzerine yaprak azotunun etkisi konusuna
odaklanmıştır [11,12,13]. Genel olarak, yaprak azot içeriği, birçok
böcek için bitki kalitesini değerlendirmede uygun bir indikatördür.
Çünkü herbivor böceklerin çoğu, yüksek azot içeriğine sahip bitkileri
tercih eder ve bu bitkilerle en uygun performansı gösterirler [3]. Böcekler, primer orman üretiminin düzenleyici bir unsurudur [14] . Janzen, bu düşünceyi çok kapsamlı bir şekilde ortaya koymuştur [15]. Bu
konu ile ilgili diğer bir çok çalışmada bitki azot içeriğinin fitofag canlıların ekolojisini ve evrimini etkilediği düşüncesine odaklanılmıştır.
Çünkü herbivorların proteinleri sınırlı kullanımı yaygın bir özelliktir.
Benzer şekilde bitkilerde de genellikle azot sınırlanması özelliği göz-
8
B. Firidin ve ark. / Bibad, 2 (1): 7-12, 2009
lenir. Daha ilginç olan, azot mevcudiyetindeki değişimlerin
bitkilerin hem besinsel hem de savunma özelliklerini etkilemesidir. Herbivor böceklerde yapay besin kullanımı ya da
gübreleme ile yapay olarak değiştirilmiş besin kalitesinin,
vücuttaki azot içeriğini dengeleme ve “Azot Kullanım Etkinliği” (Nitrogen Utilization Efficiency (NUE) üzerine etkilerini konu alan birçok çalışma yapılmıştır[16,17,18]. Bununla
birlikte, konak bitki kalitesinde doğal bir değişim gerçekleştiğinde, herbivor böceklerinin vücut element kompozisyonlarını nasıl dengelediği hala bilinmemektedir. Genellikle
kızılağaç (Alnus sp.) ve söğüt (Salix sp.) türlerinde populasyon patlaması düzeyinde ortaya çıkan [19] ve oligofaj
bir yaprak böceği olan A. alni hemen her yıl düzenli olarak
kızılağaçlarda önemli oranlarda yaprak asimilasyon yüzeyi
kaybına neden olmaktadır. Bazı yıllarda kızılağaçların tüm
yapraklarının A. alni tarafından tüketildiği görülmektedir.
Bu çalışmada oligofaj bir tür olan A. alni’nin son evre larvalarının azot kullanımına, konak bitki yapraklarındaki su,
ham lif ve bazı sekonder maddelerin etkileri araştırılmıştır.
MATERYAL VE YÖNTEM
Larvaların Toplanması ve Laboratuarda Yetiştirilmesi
Agelastica alni (L.) yumurtaları Karadeniz sahil kesimine
yakın, Trabzon ili Araklı ilçesi Küçükdere mevkiinden 2006
Mayıs ayının son haftasında toplanmıştır. Yumurtadan çıkan
larvalar son larva evresine kadar toplu olarak beslenmiştir.
Bu deney için son larva dönemindeki A. alni larvalarından
çalışmada kullanılan her bitki türü için yaklaşık 40 adet seçilmiş ve beslenmek için her biri ayrı kaplara yerleştirilmiştir. Larvalara her gün tartılarak taze bitki verilmiş ve bitkinin su kaybetmemesi için de çiçekçilerin kullandığı sünger
kullanılmıştır. A. alni larvalarının beslenme deneyleri için
günlük olarak verilen bitkinin ağırlığı, bir önceki gün yenmeden kalan bitki miktarı ve günlük üretilen dışkı miktarları
tartılmıştır. Beslenme deneyinden yaklaşık 2 ay öncesinden
beslenmenin sonlandığı güne kadar 2006 yılının 18 Haziran9 Ağustos tarihleri arasında günlük olarak genç A. glutinosa, yaşlı A. glutinosa, S. babylonica ve C. avellana konak
bitkilerinden yaprak örnekleri alınmış her gün yaş ağırlıklar
tartılarak kaydedilmiş sonrasında etüvde 45-500 C’de 7 gün
kurutulmuştur. Dışkılar aluminyum folyoya sarılarak 45-500
C’ye ayarlanmış etüvde 5 gün bekletilerek kurutulmuştur.
Larvaların azot kullanım etkinliği hesaplanırken aşağıdaki
formülden yararlanılmıştır.NUE: Kazanılan azot / Tüketilen
azot (Tabashnik, 1982).
Kimyasal Analizler
Toplam Fenolik analizi Swain ve Hillis metoduna
göre yapılmıştır[20]. Proantosiyanidin analizi asit butanol testi [21]ile gallotanen analizi ise potasyum iyodat
testi [22] ile yapılmıştır. Azot tayini semi mikro Kjehdahl
metodu ile Kjeltec Auto 1030 analizörü (Tecator, Sweden) ile yapılmıştır [23]. Kurutulup öğütülmüş bitki ve
dışkı örneklerindeki lif miktarı Morrison metodunda
[24] değişiklikler yapılarak belirlenmiş ve % lif miktarı
hesaplanmıştır.
İstatistik Analizler
Bitki yapraklarının azot, su, ham lif, proantosiyanidin, gallotanen ve toplam fenolik içerikleri ve larvaların
azot kullanım etkinliği değerleri SPSS istatistik programının 10. versiyonu ve Excel programı kullanılarak değerlendirilmiştir.
BULGULAR
Kimyasal analiz sonuçları
15 Haziran - 9 Ağustos tarihleri arasında toplanan bitkilerin içerdikleri su, azot, ham lif, proantosiyanidin, gallotanen
ve toplam fenolik miktarları Tablo 1. de gösterilmiştir. Su
miktarları üç ayın örneklerinde de bütün bitkiler için istatistiksel ayrım göstermiştir (P<0.001).Ham lif miktarları üç ayın
örneklerinde de C. avellana örnekleri hariç bütün bitkiler için
istatistiksel ayrım göstermiştir (P<0.01). Yine azot, proantosiyanidin, gallotanen, toplam fenolik miktarı da su miktarına
benzer şekilde üç ayın örneklerinde bütün bitkiler için istatistiksel ayrım göstermiştir (P<0.01). 15 Haziran - 9 Ağustos
tarihleri arasında toplanan bitki yapraklarıyla beslenen A. alni
larvalarının azot kullanım etkinliği Tablo 2 de gösterilmiştir.
Larvaların azot kullanım etkinliği değerlerinin çalışılan bütün
bitki türlerinde aylara göre istatistik olarak farklılık gösterdiği
Tablo 2 de görülmektedir. Regresyon analiz sonuçlrına göre,
genç A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında negatif korelasyon tespit edilmiştir
(Şekil 1, r = -0.91, P<0.01). Benzer şekilde Yaşlı A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği
arasında da negatif bir ilişki göze çarpmaktadır (Şekil 3, r =
-0.88, P<0.01). S. babylonica ve C. avellana yaprak azot
içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında yine kuvvetli negatif bir ilişkiden söz edilebilir. Bu ilişkinin derecesi
sırasıyla Şekil 5 te, (r = -0.99, P<0.01) ve Şekil 7 de (r = -0.89,
P<0.01) görülmektedir. Yaprak ham lif içeriği ile larvaların
azot kullanım etkinliği arasında da negatif bir ilişki tespit
edilmiştir. Bu ilişkinin derecesi sırasıyla Genç A. glutinosa da
(Şekil 2, r = -0.86, P<0.01), yaşlı A. glutinosa’da da benzer
şekilde (Şekil 4, r = -0.86, P<0.01), S. babylonica’da biraz
daha yüksek (Şekil 6, r = -0.92, P<0.01) ve C. avellana’da da
en yüksek (Şekil 8, r= -0.94, P<0.01) olduğu tespit edilmiştir.
Yaprak su içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında da pozitif bir ilişki görülmektedir. Bu ilişkinin derecesi
sırasıyla Genç A. glutinosa da (Şekil 2, r = 0.88, P<0.01),
yaşlı A. glutinosa’da (Şekil 4, r = 0.86, P<0.01),
9
B. Firidin ve ark. / Bibad, 2 (1): 7-12, 2009
Tablo 1.
gallotanen ve
Genç A. glutinosa ssp. glutinosa
Haziran
Temmuz
Toplam Azot
4.19 (0.74)xy
4.06 (0.32)y
ToplamFenolik
11.08 (0.28)y
Gallotanen
A. glutinosa ssp. glutinosa
Haziran
Temmuz
4.34 (0.62)x
4.07 (0.18)z
4.28 (0.29)y
4.75 (0.66)x
9.27 (0.28)z
11.63 (0.16)x
11.26 (0.36)xy
10.21(0.81)y
11.03 (1.10)x
2.43 (0.04)x
2.31 (0.04)x
1.66 (0.05)y
2.96 (0.83)x
2.41 (0.27)y
3.19 (0.52)x
Proantosiyanidin
8.31 (1.98)x
8.28 (2.23)x
7.81 (1.98)y
7.56 (1.67)y
8.51 (2.01)x
7.65 (1.51)y
Ham Lif
49.54 (4.36 )x
36.21 (2.84)y
43.10 (5.72)xy
46.52 (2.37)z
49.62 (4.26)y
55.20 (4.95)x
Su
61.35 (6.13)y
72.41 (9.35)x
60.92 (4.44)y
69.67 (3.61)x
61.21 (5.63)y
59.25 (9.38)y
S. babylonica
Haziran
Temmuz
Toplam Azot
2.37 (0.30)y
2.72 (0.24)x
Toplam Fenolik
11.53 (1.04)y
Gallotanen
C. avellana
Temmuz
Haziran
2.58 (0.42)xy
3.94 (0.43)y
3.20 (0.25)x
3.08 (0.38)x
10.33 (0.69)z
12.09 (0.92)x
9.71 (1.00)x
7.08 (1.00)z
7.61 (1.10)y
2.37 (0.30)y
2.47 (0.31)y
3.4 (0.52)x
1.03 (0.30)y
3.22 (0.79)x
2.74 (0.63)xy
Proantosiyanidin
8.58 (2.32)x
5.64 (1.34)z
7.22 (1.60)y
8.68 (3.51)xy
7.04 (1.93)y
9.46 (4.20)x
Ham Lif
32.29 (3.45)y
48.62 (4.26)x
33.68 (3.12)y
41.28 (4.15)x
40.82 (5.68)x
42.49 (6.35)x
Su
82.67 (3.61)x
70.11 (5.63)y
79.15 (9.38)x
59..04 (4.96)z
68.24 (10.54)y
75.58 (7.01)x
*Aylar
x,y,z harfleri aylar
Tablo 2. A. alni
*Aylar
a,b,c harfleri aylar
50
80
40
30
Azot
20
NUE
10
60
Su
40
Ham Lif
20
NUE
0
0
Haziran
T emmuz
Genç A. glutinosa
Şekil 1. Genç A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
Haziran
T emmuz
Genç A. glutinosa
Şekil 2. Genç A. glutinosa yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların
azot kullanım etkinliği arasındaki ilişki
10
B. Firidin ve ark. / Bibad, 2 (1): 7-12, 2009
50
40
30
Azot
20
NUE
10
0
Haziran
T emmuz
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Su
Ham Lif
NUE
Haziran
A. glutinosa
A. glutinosa
Şekil 3. Yaşlı A. glutinosa yaprak azot içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
Şekil 4. Yaşlı A. glutinosa yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların
azot kullanım etkinliği arasındaki ilişki
35
100
30
80
25
20
Azot
15
NUE
Su
60
Ham Lif
40
10
20
5
0
0
Haziran
T emmuz
NUE
Haziran
T emmuz
T emmuz
Salix babylonica
Salix babylonica
Şekil 5. S. babylonica yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım
etkinliği arasındaki ilişki
Şekil 6. S. babylonica yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
50
80
40
60
Su
40
Ham Lif
20
NUE
30
Azot
20
NUE
10
0
0
Haziran
Haziran
T emmuz
T emmuz
Corylus avellana
Corylus avellana
Şekil 7. C. avellana yaprak azot içeriği ile larvaların azot kullanım
etkinliği arasındaki ilişki
Şekil 8. C. avellana yaprak su ve ham lif içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasındaki ilişki
,
tüm beslenme periyodunu kapsayan
.
B. Firidin ve ark. / Bibad, 2 (1): 7-12, 2009
S. babylonica’da biraz daha düşük (Şekil 6, r = 0.82,
P<0.01) ve C. avellana ‘da da en yüksek (Şekil 8, r = 0.97,
P<0.01) olduğu tespit edilmiştir. Yine regresyon analiz sonuçlarına göre, yaprak sekonder bileşikleri ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasında ise herhangi bir ilişkinin olmadığı
görülmüştür (Tablo 3).
TARTIŞMA
Herbivorlar için bir bitkinin besin kalitesi, bitkisel
dokuların sekonder madde içeriği kadar su ve besin elementleri ile belirlenir [25]. Çalışmada kullanılan bütün
bitki türleri için yaprak azot içeriği ile larvaların azot
kullanım etkinliği arasında negatif bir ilişki tespit edilmiştir (r2>0.81, P<0.01). Diğer bir ifade ile yapraktaki
azot oranını artışı ile artan azot tüketimi, bu artışı tolere edecek şekilde azot atılımı ile dengelenmiştir. Bu çalışma, Raubenheimer ve Simpson’un [26] ileri sürdüğü
gibi, homeostatik besin sistemlerinin genel prensibine
uygun olarak, az miktarda azot tüketen tırtılların sınırsız
miktarda tüketenlere oranla azotu daha verimli kullandıkları düşüncesini destekleyen sonuçlar içermektedir.
Thompson ve Redak [27] protein ağırlıklı diyetlerde azotun sınırlı kullanılmasının, bu besinlerdeki karbonhidrat
eksikliğinin, tüketilen proteinin bir kısmının glikoneogenezis ile karbonhidratlara dönüştürülmesi ile ilgili
olabileceğini göstermiştir. Bu tür bir azot dönüşümü ile
karbonhidrat sentezi çalışmamızda kullanılan larvalarda
gözlenmemiştir. Çünkü larvaların azot kullanım etkinliği
(NUE < %30) değerleri, fazla azotun veya azotlu bileşiklerin önemli bir ölçüde değişime uğratılmadan atıldığını
göstermektedir. Bu çalışmada, yaprak ham lif içeriği ile
larvaların azot kullanım etkinliği arasında da negatif bir
ilişki tespit edilmiştir (r < -0.86, P<0.01). Besindeki lif
içeriğine bağlı olarak tüketilen azotun veya karbonhidratın kullanımındaki verimin azalması, iki muhtemel nedeni
akla getirmektedir. Birincisi, herbivor böcekleri de içeren
birçok hayvan grubunda [28] sindirilemeyecek yapıdaki
partiküllerle konsantrasyonu düşen besinlerin, mideden
doğrudan (sindirilmeden) geçiş oranında bir artışa neden olduğu görüşüdür. Bu geçiş oranındaki artış sindirim
enzimiyle besin substratları arasındaki teması azaltır ve
böylece tüketilen besinlerin sindirilme oranı düşer [29].
Aynı zamanda, sindirilemeyen selülozun varlığı, kinetik
dengenin, sindirilebilir ürünlerden ziyade sindirilemeyen
sübstratlara doğru kaymasına neden olabilir ve midedeki
besinlerin etkili konsantrasyonlarını da düşürebilir. Yaprak su içeriği ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında ise pozitif bir ilişki tespit edilmiştir (r >0.82, P<0.01).
Bu sonuç, yaprak su içeriğinin kullanılabilir azot miktarıyla doğru orantılı olduğu düşüncesini [3] desteklemiştir. Çalışmada kullanılan bitki yapraklarında miktarları
tespit edilen proantosiyanidin ve gallotanen gibi fenolik
11
bileşiklerin ana molekülü olan tanenlerin etkisi, besinlerle alınan proteinlere ve sindirimde rol oynayan enzimlere
bağlanarak onların aktivitelerini kaybetmelerine neden
olmasıdır [30]. Bu çalışmada ise yaprak sekonder bileşikleri ile larvaların azot kullanım etkinliği arasında ise
herhangi bir ilişkinin olmadığı görülmüştür (Tablo 3).
Bu sonuç, A. alni larvalarının özellikle son gelişim evresinde bazı yaprak fenoliklerinin, sindirim verimi üzerine olan olumsuz etkilerini tolere edebilecek mekanizmalara sahip olabileceği düşüncesini ortaya koymuştur.
SONUÇ
Bu çalışmada, oligofaj herbivor bir böcek olan Agelastica alni L. larvalarının azot kullanımı, beslendiği bazı
bitkilerin kimyasal içeriği (su, azot, ham lif ve fenolik
madde miktarı) bakımından araştırılmıştır. Sonuç olarak,
Agelastica alni larvalarının azot kullanımının, yaprak
azot ve ham lif miktarından olumsuz, su miktarından ise
olumlu etkilendiği ancak yaprak sekonder madde içeriğinden etkilenmediği tespit edilmiştir.
KAYNAKLAR
[1]
Simpson S. J. and D. Raubenheimer 2001. The geometric
analysis of nutrient allelochemical interactions: a case study
using locusts. Ecology 82: 422-439.
[2]
Harborne, J. B., 1994. Introduction to Ecological Biochemistry. Academic Press (Çeviri: Bilgener, M., 2002. Ekolojik Biyokimyaya Giriş, sayfa 126.Ondokuzmayıs Üniversitesi Yayınları. Samsun).
[3] Mattson, J. , 1980. Herbivory in relation to plant nitrogen
content. Ann. Rev. Ecol. Syst., 11: 119-161.
[4] Fox, LR, Morrow, PA., 1981. Specialization: Species property or local phenomenon. Science, 211: 887-892.
[5] Feeny, P., 1970. Seasonal changes in the tannin content of
oak leaves. Phytochemistry, 7: 871-880.
[6] Mattson, W. J. and Scriber, J. M., 1987. Nutritional Ecology Of İnsect Folivores Of Woody Plants Nitrogen, Water, Fiber, And Mineral Considerations. Nutritional Ecology of Insects, Mites, Spiders, and Related Invertebrates
(ed. by F, Slansky and J.G. Rodrigues). John Wiley and
Sons, New York, NY, USA, 105-46
[7] Cotrufo, M. F., Ineson, P. and Scott, A., 1998. Elevated
CO2 Reduces The Nitrogen Concentration Of Plant Tissues. Global Change Biology, 4: 43- 54.
[8] Lower, S. S. and Orians, C. M., 2003. Soil Nutrients And
Water Availability İnteract To İnfluence Willow Growth
And Chemistry But Not Leaf Beetle Performance. Entomologia Experimentalis et Applicata, 107: 69- 79.
[9] Faeth, S. H., 1986. Indirect İnteractions Between Temporally Separated Herbivores Mediated By The Host
Plant. Ecology, 67: 479- 494.
12
B. Firidin ve ark. / Bibad, 2 (1): 7-12, 2009
[10] Martinsen, G. D., Driebe, E. M. and Whitham, T. G.,
1998. Indirect Interactions Mediated By Changing Plant
Chemistry: Beaver Browsing Benefits Beetles. Ecology,
79: 192- 200.
[11] Joern, A. and Behmer, S. T., 1997. Importance Of Dietary Nitrogen And Carbohydrates To Survival, Growth,
And Reproduction İn Adults Of The Grasshopper Agenolettix deorum (Orthoptera: Acriiae). Oecologia, 112:
201- 208.
[12] Fischer, K. and Fiedler, K. 2000. Response Of The Copper Butterfly Lycaena Tityrus To Increased Leaf Nitrogen in Natural Food Plants. Oecologia, 124: 235- 241.
[13] Jiang, M. and Cheng, J., 2004. Feeding, Oviposition
and Survival of Overwintered Rice Water Weevil (Coleoptera: Curculionidae) Adults in Response to Nitrogen
Fertilization of a Rice at Seedling Satge. Applied Entomology and Zoology, 38: 543- 549.
[14] Mattson, W. J. ve Addy, N. D., 1975. Phytophagous
İnsects As Regulators Of Forest Primary Production.
Science, 190: 515-22.
[15] Janzen, D. H., 1974. Tropical Blackwator Rivers, Animals And Mast Fruiting By The Diplerocarpaceae. Biotropica, 6: 69-103.
[16] Slansky, F. Jr., Feeny, P., 1977. Stabilization of the rate
of nitrogen accumulation by larvae of the cabbage butterfly on wild and cultivated plants. Ecol. Monogr. 47:
209-228.
[17] Lee, K. P., Behmer, S. T., Simpson. S. and Raubenheimer, D. 2002. A Geometric Analysis Of Nutrient Regulation İn The Generalist Caterpillar Spodoptera littoralis (Boisduval). Journal of Insect Physiology, 48:
655- 665.
[18] Lee, K. P., Raubenheimer, D. and Simpson, S. J., 2004.
The Effects Of Nutritional İmbalance On Compensatory
Feeding For Cellulose-Mediated Dietary Dilution İn A
Generalist Caterpillar. Physiological Entomology, 29:
108- 117.
[19] Tischler, W., 1977. Kontinuität, Des Biosystems Erle
(Alnus) Erlenblattkäfer (Agelastica alni). Z angew Zool,
64: 69 -92.
[20] Swain, T. and Hillis, W. E., 1959. The phenolic constituents of Prunus domestica. J. Sci. Food Agric., 10:
63-68.
[21] Bate-Smith, E. C., 1975. Phytochemistry of Proantocyanidins, Phytochemistry, 14: 1107-1113.
[22] Bate-Smith, E. C., 1977. Astringent Tannins Of Acer
Species, Phytochemistry, 16: 2331-2336.
[23] Allen, S. E., Grimshaw, H. M., Parkinson, J. A., Quarmby, C. and Roberts, J. D., 1986. Chemical Analysis.
In: Champman, S. B. (eds) Methods in Plant Ecology,
411-466. Blackwell Scientific Publications, Oxford
[24] Morrison, I. M., (1972). A semi-micro method for the
determination of lignin and its use in predicting digestibility of forage crops. J. Sci. Food Agric., 23: 455-463.
[25] Slansky Jr. F. and Rodriquez J. G. 1987. Nutritional ecology of insects, mites, spiders, and related invertebrates,
Wiley-Interscience, New York, USA.
[26] Raubenheimer, D. and Simpson, S.J., 1994. The Analysis Of Nutrient Budgets. Functional Ecology, 8: 783791.
[27] Thompson, S. N. and Redak, R. A., 2000. Interactions
Of Dietary Protein And Carbohydrate Determine Blood
Sugar Level And Regulate Nutrient Selection İn The Insect Manduca sexta L. Biochimica et Biophysica Acta,
1523: 91- 102.
[28] Yang, Y. and Joern, A., 1994. Compensatory Feeding İn
Response To Varying Food Qality By Melanoplus differentialis. Physiological Entomology, 19: 75- 82.
[29] Afik, D. and Karasov. W.H., 1995. The Trade-Offs
Between Digestion Rate And Effeciency İn Warblers
And Their Ecological İmplications. Ecology, 76: 22472257.
[30] Bernays, E. A. and Chamberlain, D., 1980. A Study Tolerance of Ingested Tannin in Schistocerca gregaria. J.
Insect Physiol. 26: 415-420.